Environmental modulation of small-scale exploration in weakly electric fish

Animals actively explore their surroundings to efficiently obtain resources, relying on the sensory modalities available to them. In South American weakly electric fish, self-generated electric organ discharges (EODs) create a short-range "sensory bubble" that, together with locomotion, supports exploration. This behavior relies on the coordinated modulation of spatial movement and electromotor activity, reflected in changes in EOD rate (EODr). However, how these components are engaged in natural contexts, and which conditions are sufficient to elicit exploration, remain poorly understood. Here, we examined how environmental and contextual factors modulate exploratory behavior in Gymnotus omarorum by combining a minimalistic laboratory assay with multi-day recordings in a seminatural arena. In laboratory tanks, freely moving fish showed minimal locomotor activity, which increased only when darkness and a novel electrosensory stimulus co-occurred, indicating strong context dependence and gating by chronobiological and motivational factors. By contrast, under seminatural conditions preserving natural light and temperature cycles, fish exhibited robust nocturnal rhythms in both locomotor activity and EODr. Chronobiological analysis revealed that the electrosensory rhythm consistently preceded the locomotor rhythm, with individual phase differences correlated across behaviors. These results show that exploration is a temporally organized behavior arising from coordinated modulation of sensory and motor systems. By linking electrosensory activity, locomotion, and circadian timing under ecologically relevant conditions, this study provides insight into how animals regulate sensory sampling and movement during exploration. Resumen Los animales exploran activamente su entorno para obtener recursos de manera eficiente, basándose en las modalidades sensoriales de las que disponen. En los peces eléctricos sudamericanos de descarga débil, las descargas del órgano eléctrico (DOEs) crean una "burbuja sensorial" de corto alcance que, junto con la locomoción, posibilita la exploración. Este comportamiento se apoya en la modulación coordinada del movimiento y la actividad electromotora, reflejada en cambios en la frecuencia de emisión de la DOE (fDOE). Sin embargo, aún se comprende poco cómo estos componentes se ponen en juego en contextos naturales y cuáles son las condiciones suficientes para desencadenar la exploración. En este estudio, examinamos cómo factores ambientales y contextuales modulan el comportamiento exploratorio en Gymnotus omarorum, combinando un ensayo de laboratorio minimalista con registros de varios días en una arena seminatural. En tanques de laboratorio, los peces en libre movimiento mostraron una actividad locomotora mínima, que aumentó únicamente cuando un estímulo electrosensorial novedoso fue presentado en horas de la noche, lo que indica una fuerte dependencia del contexto y un control ejercido por factores cronobiológicos y motivacionales. En contraste, bajo condiciones seminaturales que preservaron los ciclos naturales de luz y temperatura, los peces exhibieron ritmos nocturnos robustos tanto en la actividad locomotora como en la fDOE. El análisis cronobiológico reveló que el ritmo electrosensorial precedió consistentemente al ritmo locomotor, y que las diferencias individuales en la fase estuvieron correlacionadas entre ambos comportamientos. Estos resultados muestran que la exploración es un comportamiento organizado temporalmente que surge de la modulación coordinada de los sistemas electrosensiral y motor. Al vincular la actividad electrosensorial, la locomoción y la ritmicidad circadiana bajo condiciones ecológicamente relevantes, este estudio aporta información sobre cómo los animales regulan el muestreo sensorial y el movimiento durante la exploración.