Effect of seed defence priming on plant defence-growth trade-off established upon plant-pest interaction

Plants are continuously exposed to a wide range of biotic and abiotic stresses that challenge their growth, development and survival. Among these, phytophagous arthropods represent a major constraint on agricultural productivity, which faces increasing pressures from climate change, expanding pest populations and the need to reduce chemical inputs. To cope with these challenges, plants rely on sophisticated defence mechanisms, yet the activation of these defences often comes with penalties in growth and fitness. In this context, plant defence priming, particularly at the seed stage, has emerged as a promising strategy to enhance resistance with minimal costs. However, the breadth of its effectiveness across plant species, its underlying mechanisms, as well as its applicability to crops remain insufficiently understood. This thesis provides a comprehensive assessment of seed defence priming as a sustainable tool for pest management, integrating system-wide exploration with detailed phenotypic and molecular analyses. By compiling all available literature, a meta-analysis was first conducted to evaluate the scope of seed priming effects across plant species, antagonist classes and priming agents. It revealed that seed priming can reliably enhance plant resistance and suppress antagonist performance without compromising plant fitness. Building on these insights, experimental work in Arabidopsis thaliana and Brassica rapa enabled the characterization of plant responses to herbivory following seed priming. Phenotypic analyses showed that seed priming with methyl jasmonate (MeJA) enhanced plant resistance without detectable penalties in growth or fitness against both the generalist mite Tetranychus urticae and the specialist caterpillar Pieris brassicae. Transcriptomic and metabolomic profiling of pre-challenge and post-challenge primed states uncovered the molecular adjustments associated with this improved performance. In A. thaliana, the primed basal state was characterized by extensive transcriptional reprogramming, reduced stomatal aperture, increased soluble sugar content and high translational rate. In B. rapa, altered stomatal behaviour was the only conserved priming signature, since these individuals showed minimal gene induction and apparent accumulation of intermediate metabolites. Upon herbivore feeding, both species displayed pest-specific responses influenced by priming, with the phenylpropanoid pathway emerging as a common but differentially regulated component. Comparative analyses revealed conserved gene co-expression networks between A. thaliana and B. rapa, but limited overlap in individual genes and metabolites. Moreover, the magnitude and direction of MeJA priming responses were strongly shaped by plant species, herbivore identity and their interaction. Overall, this thesis demonstrates that seed defence priming can reliably enhance pest resistance while maintaining plant fitness across Brassicaceae. Yet, the molecular basis of priming is context dependent and shaped by species- and pest-specific dynamics. These findings highlight both the broad potential and the need for species-tailored optimisation of seed priming strategies for sustainable crop protection. RESUMEN Las plantas se hallan continuamente expuestas a un amplio abanico de estreses bióticos y abióticos que comprometen su crecimiento, desarrollo y supervivencia. Entre ellos, las plagas de artrópodos fitófagos representan una importante limitación para la productividad agrícola, la cual se enfrenta a presiones cada vez mayores derivadas del cambio climático, la expansión de las poblaciones de plagas y la necesidad de reducir el uso de productos químicos. Para lidiar con estas problemáticas, las plantas poseen sofisticados mecanismos de defensa, aunque la activación de los mismos suele conllevar un detrimento del crecimiento y la fitness. En este contexto, el priming de defensa en plantas, especialmente cuando se aplica en la fase de semilla, ha emergido como una estrategia prometedora para mejorar la resistencia con un coste mínimo. Sin embargo, aún se conoce poco sobre hasta qué punto resulta eficaz en distintas especies vegetales, los mecanismos subyacentes y su aplicabilidad en cultivos. Esta tesis ofrece una evaluación integral del priming de defensa aplicado en semilla como una herramienta sostenible para el control de plagas, combinando un análisis a escala de sistema con estudios fenotípicos y moleculares detallados. A partir de la bibliografía disponible, se llevó a cabo un meta-análisis para evaluar el alcance del efecto del priming en semilla en distintas especies vegetales, tipos de antagonistas y agentes de priming. Los resultados mostraron que esta técnica puede mejorar la resistencia de las plantas y reducir el rendimiento de los antagonistas sin perjudicar la fitness de la planta. A partir de estos descubrimientos, se llevaron a cabo una serie de experimentos en Arabidopsis thaliana y Brassica rapa para caracterizar las respuestas vegetales a herbívoros tras la aplicación de priming en semilla. Los análisis fenotípicos mostraron que la aplicación de jasmonato de metilo (MeJA) a las semillas aumentaba la resistencia de la planta al ácaro generalista Tetranychus urticae y a la oruga especialista Pieris brassicae sin costes detectables en el crecimiento o fitness de la planta. Los perfiles transcriptómicos y metabolómicos de los estados de priming, pre- y post-estrés, revelaron los ajustes moleculares asociados con esta mejora del rendimiento. En A. thaliana, el estado basal se caracterizó por una extensa reprogramación transcripcional, reducción de la apertura estomática, aumento del contenido de azúcares solubles y alta tasa de traducción. En B. rapa, la única característica conservada del priming fue el cambio en el comportamiento estomático, puesto que estas plantas mostraron una inducción génica mínima y una aparente acumulación de metabolitos intermedios. Tras la alimentación por herbívoros, ambas especies mostraron respuestas específicas frente a cada plaga moduladas por el priming, destacando la ruta metabólica de los fenilpropanoides como un componente común, aunque regulado de manera diferencial. Los análisis comparativos mostraron que, si bien existía conservación entre la red de co-expresión génica de A. thaliana y la de B. rapa, el solapamiento de genes y metabolitos era reducido. También se observó que la magnitud y dirección de las respuestas al priming con MeJA estaban fuertemente influenciadas por la especie de planta, la especie del herbívoro y su interacción. En conjunto, esta tesis demuestra que el priming de defensa aplicado en semilla puede aumentar la resistencia frente a las plagas sin afectar negativamente la fitness de las plantas Brassicacea. Sin embargo, las bases moleculares del priming dependen del contexto y están determinadas por las dinámicas específicas de las especies de planta y plaga. Estos resultados subrayan tanto el gran potencial del priming como la necesidad de optimizar las estrategias de forma adaptada a cada especie para lograr una protección sostenible de los cultivos.