Disentangling the genomic basis of terrestrialization across animals through a multi-omics spyglass

La terrestrialización - la transición del medio marino al terrestre por parte de animales, plantas y hongos - fue uno de los eventos más transformadores en la historia de la Tierra. Sin embargo, a pesar de su relevancia evolutiva, los mecanismos genómicos que permitieron a los animales colonizar la tierra siguen siendo poco comprendidos. Esta tesis doctoral aborda esta cuestión desde un enfoque dual: un eje metodológico, centrado en la generación de recursos genómicos, y un eje biológico, orientado a descubrir patrones genómicos compartidos entre linajes terrestres. En el eje metodológico, ensamblé el primer genoma a escala cromosómica del filo Nematomorpha, revelando un genoma grande y rico en repeticiones, posiblemente modelado por el parasitismo. Además, evalué métodos de reconstrucción transcriptómica mediante Iso-Seq de lectura larga en 17 especies de invertebrados, identificando un protocolo robusto para recuperar conjuntos de genes codificantes de alta calidad, útiles para análisis comparativos incluso en ausencia de genomas completos. El eje biológico comienza con una investigación sobre la terrestrialización en vertebrados. Analicé transcriptomas multitejido del pez pulmonado africano en estado de estivación, una especie clave para entender la terrestrialización en vertebrados, junto con otras cuatro especies que representan transiciones evolutivas relevantes. Los resultados revelaron que los ohnólogos retenidos tras duplicaciones genómicas completas, especialmente aquellos bajo selección direccional, ocupan posiciones centrales en las redes de respuesta al estrés. A partir de estos hallazgos, el capítulo final se centra en invertebrados, donde realicé experimentos de estrés y construí redes de coexpresión génica en siete filos. No encontré un conjunto universal de genes de respuesta al estrés; en su lugar, los distintos linajes mostraron convergencia funcional, lo que sugiere que la terrestrialización fue impulsada por el reacondicionamiento de redes génicas ancestrales, más que por la aparición de genes nuevos. En conjunto, estos resultados apoyan un modelo en el cual la innovación evolutiva no surge de genes nuevos, sino de la reutilización adaptativa de sistemas genéticos preexistentes. Este trabajo destaca cómo la arquitectura genómica, la conectividad de redes y la selección natural moldean la capacidad de la vida para adaptarse a lo largo del tiempo evolutivo profundo.

Authors

Publication Details

Journal
Tesis Doctorals en Xarxa (Consorci de Serveis Universitaris de Catalunya)
Published
2026-01-15
Primary Topic
Environmental DNA in Biodiversity Studies
Type
article
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Disentangling the genomic basis of terrestrialization across animals through a multi-omics spyglass

Klara Eleftheriadi
Tesis Doctorals en Xarxa (Consorci de Serveis Universitaris de Catalunya)
Environmental DNA in Biodiversity Studies
article

Disentangling the genomic basis of terrestrialization across animals through a multi-omics spyglass

Klara Eleftheriadi
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Abstract

La terrestrialización - la transición del medio marino al terrestre por parte de animales, plantas y hongos - fue uno de los eventos más transformadores en la historia de la Tierra. Sin embargo, a pesar de su relevancia evolutiva, los mecanismos genómicos que permitieron a los animales colonizar la tierra siguen siendo poco comprendidos. Esta tesis doctoral aborda esta cuestión desde un enfoque dual: un eje metodológico, centrado en la generación de recursos genómicos, y un eje biológico, orientado a descubrir patrones genómicos compartidos entre linajes terrestres. En el eje metodológico, ensamblé el primer genoma a escala cromosómica del filo Nematomorpha, revelando un genoma grande y rico en repeticiones, posiblemente modelado por el parasitismo. Además, evalué métodos de reconstrucción transcriptómica mediante Iso-Seq de lectura larga en 17 especies de invertebrados, identificando un protocolo robusto para recuperar conjuntos de genes codificantes de alta calidad, útiles para análisis comparativos incluso en ausencia de genomas completos. El eje biológico comienza con una investigación sobre la terrestrialización en vertebrados. Analicé transcriptomas multitejido del pez pulmonado africano en estado de estivación, una especie clave para entender la terrestrialización en vertebrados, junto con otras cuatro especies que representan transiciones evolutivas relevantes. Los resultados revelaron que los ohnólogos retenidos tras duplicaciones genómicas completas, especialmente aquellos bajo selección direccional, ocupan posiciones centrales en las redes de respuesta al estrés. A partir de estos hallazgos, el capítulo final se centra en invertebrados, donde realicé experimentos de estrés y construí redes de coexpresión génica en siete filos. No encontré un conjunto universal de genes de respuesta al estrés; en su lugar, los distintos linajes mostraron convergencia funcional, lo que sugiere que la terrestrialización fue impulsada por el reacondicionamiento de redes génicas ancestrales, más que por la aparición de genes nuevos. En conjunto, estos resultados apoyan un modelo en el cual la innovación evolutiva no surge de genes nuevos, sino de la reutilización adaptativa de sistemas genéticos preexistentes. Este trabajo destaca cómo la arquitectura genómica, la conectividad de redes y la selección natural moldean la capacidad de la vida para adaptarse a lo largo del tiempo evolutivo profundo.

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